הסיפור עד כה...
המשחק הראשון בסדרה, Marvel's Spider-Man, עוקב אחר עוזר מחקר במעבדה פיטר פרקר, שמנהל חיים כפולים סודיים במשך שמונה שנים, מגן על האזרחים התמימים של ניו יורק של מארוול בזמן שהוא מתקשה להשתלט על החיים האישיים הכאוטיים שלו. גיבור על מיומן ומנוסה, ספיידרמן חוקר כנופייה מסתורית ומנסה לעצור נשק ביולוגי קטלני חדש.
שניים עשר חודשים מאוחר יותר, במשחק Marvel's Spider-Man: Miles Morales, הנער מיילס, בהשגחתו הקרובה של פיטר, לומד את יכולות העכביש שלו כדי להפוך לגרסה של ספיידרמן משלו.
אמצעי ביטחון בהיעדרו של פיטר, מיילס מתמודד עם מלחמת שטחים בלתי יציבה ולומד על המחיר האמיתי של הפיכה לגיבור.
תשעה חודשים מאוחר יותר, פיטר ומיילס משלבים כוחות במשחק Marvel's Spider-Man 2 כדי להתמודד במבחן הכוח האולטימטיבי, מאחורי המסכה ומחוצה לה, כשהם מנסים לאזן בין חייהם, החברויות שלהם והחובה שלהם להגן על מי שבצרה בזמן שוונום המפלצתי מאיים להרוס הכל.